Miles Morales hat sich inzwischen daran gewöhnt, Spider-Man zu sein. Ob er nun Brooklyn beschützt, Bösewichte ausschaltet oder seine Hausaufgaben erledigt - er hat alles voll im Griff. Doch als Spider-Man zur Präsentation eines brandneuen Videospiels eingeladen wird, läuft alles aus dem Ruder. Jeder, der das Spiel startet, friert auf der Stelle ein. Dahinter steckt ein neuer Schurke: der Stranger. Er hat die Menschheit beurteilt, für mangelhaft befunden und will sie jetzt bestrafen. Das Schicksal der Welt liegt in den Händen von Miles. Die Uhr tickt erbarmungslos. Gelingt es ihm, alte Feinde zu Freunden zu machen und rechtzeitig die Antworten zu finden, die er braucht?